A história se passa na França, no final do século XIX. Jacques Lantier é um maquinista na ferrovia entre Paris e Le Havre e comanda a locomotiva La Lison. Ele é irmão de Étienne Lantier e meio-irmão de Naná, e sofre de uma loucura hereditária, tendo desejado matar mulheres várias vezes. Sua ligação com La Lison é quase sexual, e exerce alguma forma de controle sobre sua mania.
O superior de Lantier é Roubaud, chefe da estação ferroviária de Le Havre. Durante uma das suas idas a Paris, ele suspeita que sua esposa, Séverine, tinha tido um caso anos atrás com Grandmorin, um dos diretores da companhia ferroviária, que ajudara Roubaud a conseguir seu emprego. Ele força sua esposa a confessar e a obriga a escrever uma carta a Grandmorin pedindo que ele embarque num certo trem naquela noite, o mesmo que Roubaud e Séverine tomarão para voltar a Le Havre.
Enquanto isso, a locomotiva de Lantier está sendo consertada e ele visita Tia Phasie, que vive numa casa isolada ao longo da ferrovia. Ao sair de lá, ele encontra sua prima Flore, pela qual ele tem uma antiga atração. Após uma breve conversa, sua paixão se inflama e ele chega perto de violentá-la. Sua mania homicida surge repentinamente; ele pensa em apunhalá-la, mas se controla e foge correndo.
Lantier anda desorientado e se vê ao lado dos trilhos da ferrovia quando passa o trem vindo de Paris. Por um breve instante, ele vê uma figura no trem com uma faca erguida, curvada sobre outra pessoa. Pouco depois, ele encontra o corpo de Grandmorin ao lado da linha férrea, com a garganta cortada. Ele também descobre que o relógio dele e algum dinheiro tinham sido roubados.
É aberta uma investigação e Roubaud e Séverine são os primeiros suspeitos, pois estavam no mesmo trem na hora do crime e herdariam uma parte da propriedade de Grandmorin. As autoridades jamais suspeitam do motivo real. Lantier vê Roubaud enquanto esperava para dar seu depoimento e o identifica como o assassino que vira no trem, mas, ao ser interrogado, não tem tanta certeza de ser realmente ele. O juiz de instrução acaba liberando Roubaud e Séverine, acreditando que o assassino era Cabuche, um carroceiro que vivia perto dali. O crime permanece sem solução.
Apesar de estarem livres de suspeitas, o casamento de Roubaud e Séverine entra em crise. O relógio de Grandmorin permanece escondido atrás de um rodapé no aposento deles, provando que Roubaud era o assassino. Séverine e Lantier começam a ter um caso, no início clandestinamente, mas depois de forma cada vez mais ousada, até serem apanhados em flagrante por Roubaud. Apesar do seu ciúme anterior, Roubaud parece não se abalar, passando cada vez menos tempo em casa e se voltando para o jogo e a bebida.
Séverine confessa a Lantier que Roubaud cometera o assassinato e que ela o ajudara a se livrar do corpo. Lantier sente o retorno do seu desejo de matar e, certa manhã, ele sai do apartamento para matar a primeira mulher que encontrar. Depois de escolher sua vítima, ele é visto por alguém e abandona sua ideia. Então, ele percebe que não tem mais o desejo de matar, e que as razões disso são seu relacionamento com Séverine e sua associação com o assassinato.
O relacionamento entre Roubaud e sua esposa piora ainda mais quando ela descobre que ele tinha usado o que restara do dinheiro escondido. Lantier tem a oportunidade de investir dinheiro no negócio de um amigo em Nova York. Séverine sugere que eles usem o dinheiro da venda da propriedade que ela e Roubaud herdaram de Grandmorin. Roubaud agora é o único obstáculo para suas novas vidas e os dois decidem matá-lo. Eles fazem uma tentativa na noite em que ele está trabalhando no plantão na estação, esperando que o assassinato seja atribuído a ladrões. Entretanto, Lantier perde a coragem no último instante.
Enquanto isso, Flore, que vê Lantier passar todo dia de trem por sua casa acompanhado de Séverine, deduz que eles estão tendo um caso, é possuída por um ciúme insano e deseja matar ambos. Ela planeja arrancar um dos trilhos da linha férrea e causar o descarrilamento do trem dele. Certa manhã, ela vê sua chance quando Cabuche deixa sua carroça e seus cavalos sem vigilância perto da ferrovia. Ela arrasta os cavalos para a via férrea pouco antes da passagem do trem. Acontece uma terrível colisão. Várias pessoas morrem, Lantier fica seriamente ferido, mas Séverine escapa ilesa. Consumida pelo remorso, Flore comete suicídio ficando na frente de um trem.
Séverine cuida de Lantier mas, na ausência de La Lison, sua mania volta e ele a mata. O infeliz Cabuche é o primeiro a achar o corpo e é acusado de matá-la por ordem de Roubaud. Ambos são julgados pelos assassinatos de Séverine e Grandmorin, e são condenados à prisão perpétua.
Lantier volta a conduzir trens novamente, mas sua nova locomotiva é apenas um número para ele. Ele começa a ter um caso com a namorada do seu ajudante.
A história termina com Lantier pilotando um trem de tropas rumo à frente de batalha no início da Guerra Franco-Prussiana. O ressentimento entre Lantier e seu ajudante irrompe enquanto o trem viaja a toda velocidade. Ambos lutam até a morte, enquanto o trem cheio de soldados embriagados, alegres, patriotas e condenados corre sem piloto através da noite.
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